道三の死去を好機と見た信勝派は同年8月24日、挙兵して信長と戦うも敗北（稲生の戦い）。その後、信長は末盛城に籠もった信勝を包囲するが、生母土田御前の仲介により、信勝・勝家らを赦免した。更に同年中に庶兄の信広も斎藤義龍と結んで清洲城の簒奪を企てる事件も起きたがこれは事前に情報を掴んだ為に未遂に終わり信広は程なくして降伏し、信長はこれも赦免している。しかし、弘治3年（1557年）信勝は再び謀反を企てる。このとき、稲生の戦いの後より信長に通じていた柴田勝家の密告があり、事態を悟った信長は病いと称して信勝を清洲城に誘い出し殺害した。直接手を下したのは河尻秀隆とされている。
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さらに信長は、同族の犬山城主織田信清と協力し、旧主「織田大和守家」の宿敵で織田一門の宗家であった尾張上四郡（丹羽郡・葉栗郡・中島郡・春日井郡）の守護代「織田伊勢守家」（岩倉織田家）の岩倉城主織田信賢を破って（浮野の戦い）これを追放。新たに守護として擁立した斯波義銀が、斯波一族の石橋氏と、同じく足利氏一門にあたる吉良氏と通じて信長の追放を画策していることが発覚すると、信長は義銀を追放した。
こうして信長は、永禄2年（1559年）までには尾張国の支配権を確立した。2月には80名ほどの供を引き連れて上洛し、将軍足利義輝に謁見している。
尾張国統一を果たした、翌・永禄3年（1560年）5月、今川義元が尾張国へ侵攻。駿河国・遠江国・三河国を支配する義元の軍勢は、2万人とも4万人とも号する大軍であった。